در سدهٔ ششم پیش از میلاد، سرزمین‌های افغانستان امروزی به نخستین امپراتوری بزرگ پارسی پیوستند که خاندان هخامنشی بر آن فرمان می‌راند. باختر در پیرامون بلخ، هریوا در پیرامون هرات و رخج (اراکوزیا) در پیرامون کندهار در کتیبه‌های شاهی پارسی به‌عنوان ولایت‌های این امپراتوری آمده‌اند. این سرزمین‌ها نزدیک به دو سده با راه‌ها، مالیات، لشکر و بازرگانی امپراتوری پیوند داشتند.
ولایت‌هایی که نامشان بر سنگ ماند
در آغاز پادشاهی داریوش یکم، کتیبهٔ بزرگ او در بیستون در غرب ایران از بیست‌وسه سرزمین زیر فرمانش نام می‌برد. در میان آن‌ها درنگیانا، هریوا، باختر، گندهارا، ستاگیدیا و رخج دیده می‌شوند؛ نام‌هایی که روی هم رفته بخش بزرگی از افغانستان امروزی و همسایگانش را در بر می‌گیرند.
هر ولایت یا ساتراپی را یک ساتراپ اداره می‌کرد و مهم‌ترین آن‌ها اغلب به شاهزادگان سپرده می‌شد؛ به گفتهٔ هرودوت، باختر در دست ماسیستس، برادر خشایارشا، بود. باختر در سدهٔ ششم و در روزگار کوروش به امپراتوری پیوسته بود و دانشنامهٔ ایرانیکا یادآور می‌شود که اشراف محلی در آن‌جا بخش بزرگی از قدرت واقعی را در دست داشتند.
سه سرزمین خاوری
باختر دشتی میان هندوکش و آمو دریا بود؛ رشته‌ای از واحه‌های کشاورزی که از رودهایی چون رود بلخ آب می‌گرفتند. پایتخت آن، بکترا، اکنون در ژرفای زیر ارگ بلخ امروزی دفن است و همین یکی از دلایلی است که معماری هخامنشی اندکی در آن‌جا از زیر خاک بیرون آمده است.
هریوا که در پارسی باستان «هَرَیوه» نام داشت، درهٔ هریرود را در بر می‌گرفت و نویسندگان باستان آن را سرزمینی حاصلخیز و پرشراب می‌ستودند؛ پایتخت بعدی آن به هرات بدل شد. رخج که در پارسی باستان «هرهوتیش» خوانده می‌شد، نام خود را از رود اصلی‌اش، ارغنداب، گرفته بود و شهر عمدهٔ آن در جای کندهار امروزی قرار داشت.
باج، طلا و عاج
بکترا بر سر راه شاهی به سوی هند قرار داشت و درآمد بازرگانی و کشاورزی پربار به باختر امکان می‌داد باج سنگین سالانهٔ ۳۶۰ تالان نقره بپردازد. کتیبهٔ ساختمانی داریوش در شوش از مصالحی یاد می‌کند که از سراسر امپراتوری برای کاخ او آورده شد: طلا از لیدیه و باختر، چوب از گندهارا، و عاج از نوبیه، هند و رخج.
داریوش همچنین فرمان داد راه‌هایی ساخته شود که شوش و بابل را به پایتخت‌های ولایات پیوند دهد. افزون بر «راه شاهی» مشهور به سوی سارد در غرب، راهی از بابل از میان کوه‌های زاگرس و هگمتانه به باختر و هند می‌رسید و کاروان‌ها، پیک‌ها و سپاهیان را جابه‌جا می‌کرد.
ساتراپ‌های وفادار و آمدن اسکندر
ولایات خاوری سرباز نیز فراهم می‌کردند. کتیبهٔ خود داریوش روایت می‌کند که در آغاز پادشاهی او، ویوانه، ساتراپ رخج، وفادار ماند و سپاه شورشیان را سه بار شکست داد. نسل‌ها بعد، سواره‌نظام باختری در نبرد گوگمل در برابر اسکندر مقدونی جنگید.
پس از آن شکست، بسوس، ساتراپ باختر، داریوش سوم را کشت و خود را شاه خواند. اسکندر به سوی خاور پیش رفت، در حدود ۳۳۰ پیش از میلاد هرات را گرفت، باختر را تسخیر کرد و بکترا را پایگاه خود ساخت و سربازان کهنه‌کارش را در مهاجرنشین‌های تازه جای داد. فرمانروایی پارسیان در این منطقه پایان یافت، اما بسیاری از ولایات و راه‌های آن در دوران فرمانروایان یونانی پس از آن پابرجا ماندند.
